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Communications courtes
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Modulation de l’expression vocale des primates en fonction des contraintes socio-écologiques

Rôle de la pression de prédation sur la manifestation des cris de cohésion et d’isolement
Modulation of vocal expression of Primate. Role of the predation pressure on utterances of cohesion and isolation calls
Jean‑Pierre Gautier

Abstracts

As vocalizations are genetically determined, close phylogenetic species possess the same repertoire of homologous different calls. But their uttering patterns, their usage and also their vocal expression may differ according to socio-environmental constraints. These can be the size and the social structure of social groups, composition of sympatric species, physical structure of the milieu, and the strength of predation, pressure. We exemplified this last constraint for terrestrial cercopithecine’s species. They learned to strongly reduce their vocal activity. This adaptive silence leads some individuals to lose contact with their social group and to release isolation calls, even by adult males. The ultimate modification being a structural degradation of their cohesion calls.

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Publication history

Soumis 8 novembre 2015. Accepté 15 décembre 2015.

Full text

1 Introduction et méthodes

1Toutes les espèces forestières de primates possèdent dans leur répertoire un système de cris, dit de "cohesion-contact", dans lequel une série de vocalisations de structures différentes, mais dérivantes les unes des autres, véhiculent, sur le plan sémantique, les niveaux de proximité de chaque individu au sein de son groupe social (Gautier et Gautier-Hion, 1977).

2L’observation d’animaux captifs révèle la nature des stimuli déclencheurs des "cohesion calls". Ils se manifestent lorsque le milieu devient encombré visuellement. Nous les déclenchons en encombrant les enclos avec des objets opaques, p. ex. avec des plaques de carton ou bien des arbustes feuillus. Le même phénomène s’observe lorsque la luminosité diminue, le soir par exemple. D’autres observations montrent qu’ils sont émis lorsqu’il y a imminence de perte du contact social, p. ex. disparition visuelle des congénères. Pour déclencher les cris de cohésion et d’isolement d’un jeune individu, il suffit de l’isoler dans une cage obscure. Dans la nature, et pour toutes les espèces arboricoles, il existe un relais constant entre les cris de cohésion et les bruits de branches produits par les sauts des animaux en déplacement (Gautier et Gautier-Hion, observations personnelles).

3La figure 1 représente les spectrogrammes d'une série de cris chez Miopithecus talapoin ogoouensis (Gautier, 1974)

Figure 1

Figure 1

Spectrogrammes de cris chez Miopithecus talapoin ogoouensis.
Spectrograms of Miopithecus talapoin ogoouensis calls.

4Les "Huddling calls" ne sont émis que par le jeune enfant porté par sa mère, lorsque son contact avec elle est perturbé. Les "cohesion calls", sont émis par tous les individus d’un groupe au cours de leurs pérégrinations. Ceux-ci se transforment et deviennent plus intenses et plus durables, lorsque la cohésion du groupe se relâche - sous imminence de perte de contact. Les "isolation calls" apparaissent lorsqu’un individu perd le contact avec son groupe. Ces cris sont les plus longs et les plus intenses de tout le système de "cohesion contact". Dans la nature, chez le talapoin, (Miopithecus talapoin), les cris d’isolement sont émis par les jeunes individus, à la chute du jour, lors des rassemblements autour des sites de sommeil quand ils recherchent le sous-groupe familial.

2 Résultats

5Le schéma général exposé ci-dessus existe chez toutes les espèces, mais, si la manifestation des cris de blottissement reste stable quelle que soient les espèces, les modalités d’expression des autres catégories de cris varient d’une espèce à l’autre en fonction de la taille et de la structure des groupes sociaux, de leur stratification, arboricolisme vs terrestrialité, et des contraintes environnementales comme la prédation. La comparaison interspécifique devrait nous permettre d’identifier les causalités de ces variations (Gautier-Hion, Colyn et Gautier, 1999). Le tableau I notifie ces caractéristiques pour sept espèces sympatriques, prises à titre d’exemple.

Tableau I

Tableau I

Modalités d’expression de trois types de cris chez sept espèces en fonction de leur stratification, de la taille et de la structure des groupes sociaux, et de leurs possibilités de s’associer avec d’autres espèces.
Modes of expression of the three categories of calls of seven species depending on their stratification, the size and, the structure of social groups, and their possibility to associate with the other species.

6L’examen du tableau montre qu’une première distinction peut se faire entre les espèces arboricoles et terrestres. Les quatre espèces arboricoles vivent souvent en groupes polyspécifiques (Gautier-Hion, 1988) et sont bavardes (very talkative). Leurs cris de cohésion sont fréquents. Une seule forme terrestre, le singe des marais (A. nigroviridis) possède les mêmes comportements vocaux. A l’inverse, deux espèces terrestres, C. neglectus et C. solatus, fuient les associations, et sont silencieuses, comme en témoigne la faible fréquence de leurs cris de cohésion. Les sept espèces se répartissent différemment en fonction de l’usage de leurs cris d’isolement. Pour les trois premières espèces arboricoles, la manifestation de ces cris est rare. Alors que pour les quatre autres, ces cris sont émis beaucoup plus souvent ou même fréquemment. Des comportements vocaux similaires peuvent relever de deux causalités différentes.

7La taille des groupes des trois formes arboricoles est modeste. Les jeunes enfants sont peu nombreux. Pour eux, la perte de contact avec les adultes, surtout avec la mère, est une question de survie car se déplacer à 25/30 mètres de haut ne pardonne pas, si l’on rate une branche. Bien que l’existence des cris d’isolement chez les espèces arboricoles, soit révélée par nos observations de captivité, ils sont rares dans la nature. Sur les milliers d’heures d’observation effectuées sur C. nictitans, je ne les ai entendu qu'une seule fois. Il en est de même pour C. pogonias et C. cephus.

8Le problème diffère, pour le talapoin et le singe des marais (M. talapoin et A. nigroviridis). Bien que l’un soit arboricole et l’autre terrestre, le fait déterminant est la grande taille des groupes. Les bandes commensales de M. talapoin peuvent atteindre 120 individus, celles de A. nigroviridis, atteignent une soixantaine et exceptionnellement 85 (Gautier-Hion, Colyn et Gautier, 1999). Les enfants sont très nombreux. Leur recherche du groupe de sommeil maternel ne se fait pas sans difficulté. Les cris d’isolement de ces deux espèces sont très nombreux le soir.

9Les cas du singe de Brazza (C. neglectus) et du singe à queue de soleil (C. solatus) sont intéressants. C. neglectus vit en groupe familial. Le mâle, la femelle et un ou deux jeunes. Cette espèce est peu bavarde, et les cris de cohésion sont rares. Elle ne s’associe jamais à d’autres espèces, et j’utilise le terme de "fuir les associations", car nous avons pu observer que le mâle repousse activement un jeune adulte C. nictitans qui voulait se joindre à eux (Gautier-Hion et Gautier, 1978). Par contre, en fin d’après-midi, il est fréquent d’entendre les cris d’isolement du jeune. Les "ononon" longs, montrent que le ou les jeunes cherchent à retrouver et à rejoindre leurs parents. Ayant observé de très près un groupe dont nous avions équipé le mâle avec un collier émetteur (Gautier-Hion et Gautier, 1978), nous avons eu la preuve que le mâle marqué, et repéré par l’observateur peut se dissimuler et rester caché pendant 5 heures. Enfin, les difficultés d’observation de cette espèce, due à sa crypticité, ont été démontrées par le temps que nous avons mis pour capturer le mâle du groupe que nous suivions, pour l’équiper d’un collier émetteur. Nous avons chassé six mois, à deux carabines, nous avons tiré 9 fois, et capturé une seule fois. De toute évidence, la crypticité du singe de Brazza (C. neglectus ) est une stratégie antiprédateur. Son principal ennemi est l’aigle couronné, l’aigle des singes (Stephanoaetus coronatus). Alors qu’il est relativement rare d’observer des cas de prédation sauf exception (Gautier et Tutin, 1988), nous avons observé au Zaïre (RDC - Parc National de la Salonga) plusieurs cas d’attaque par cet aigle, parfois réussie, mais le plus souvent les individus attaqués s’en sortaient gravement blessés.

10Le cas du singe à queue de soleil (Cercopithecus solatus ou Allochrocebus solatus – Note de précision taxinomique : appartenant à la sous-famille des Cercopithecinae, le singe à queue de soleil a été décrit et dénommé par Harrison (1988) Cercopithecus (Lhoesti) solatus. Lhoesti désigne la super-espèce à laquelle il appartient. Différentes révisions taxinomiques (Kingdon, et al., 2013) ont abouti à attribuer des noms de genres différents à certaines espèces terrestres. Les vervets Cercopithecus aethiops sont devenus, Chlorocebus aethiops, et Cercopithecus solatus est devenu Allochrocebus solatus) relève de la même stratégie en la poussant à son paroxysme. Bien que les groupes puissent atteindre une vingtaine d’individus, cette espèce est particulièrement silencieuse. Le texte ci-dessous rend compte de sa discrétion, comme stratégie anti-prédateur :

"Adaptations. Diurnal and semi-terrestrial. Because of its semi-terrestrial habits, A. solatus has a specific anti-predator strategy based on crypticity (Gautier, 1998). In contrast to arboreal species, few sounds are exchanged during foraging: cohesion calls possess weak intensity and are atonal in structure. Because the group can be totally silent while in the move, individuals risk losing contact with one another and isolation calls (lost) calls are more frequent than in arboreal species, being given by adults. No loud-calls of spacing and rallying are produced. The most frequent calls are given under conditions that imply a warning function: loud 'barks' by adult male-male and high pitched 'chirps' by adult female-female and immatures, followed by silent flight on the ground. In contrast with arboreal species, A. solatus was in polyspecific associations in only 14% of 224 encounters; 6% were proximity associations, while 8% were true mixed group associations. Mixed groups appeared only under conditions where no danger could be anticipated, presumably because large groups increase the risk of detection by predators. As for most semi-terrestrial primates, there is a considerable size dimorphism between adult male-male and adult female-female This is attributed to the defensive role that male-male play in an environment where predators are more numerous and less visible than in the trees."(extrait de Gautier et Brugière, 2013, p. 301).

Figure 2

Figure 2

Spectrogramme du cri d’isolement d’un jeune singe à queue de soleil Cercopithecus solatus.
Spectrogram of isolation call of a young sun-tailed monkey Cercopithecus solatus.

3 Discussion et conclusion

11Qu’il s’agisse de C. solatus (Singe à queue de soleil) ou de C. neglectus (singe de Brazza), leurs comportements de dissimulation relèvent d’une stratégie anti-prédatrice. Celle-ci est induite par le fait que vivant au sol, ils ne bénéficient plus de la sécurité des espèces arboricoles. La pression de prédation est plus forte au sol que dans les arbres, comme le rapportent Isbell et al. (2002). Cette pression de prédation différentielle pose une question intéressante quant à l’évolution de la sous-famille des Cercopithecinae. A contrario de ce qui était autrefois admis, tous les auteurs s'accordent désormais à considérer que la radiation de ce groupe est récente et contemporaine de l’évolution humaine, au moins pour les formes les plus dérivées (Gautier-Hion et al., 1988). Il serait donc possible que soit inscrite dans les gènes de ces espèces, comme leurs réactions violentes vis-à-vis des léopards des serpents et des aigles, une réaction tout aussi violente vis-à-vis de l’homme, le plus grand des prédateurs terrestres de tous les temps (Harari, 2014).

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Bibliography

Gautier JP (1974). Field and laboratory studies of the vocalizations of the talapoin monkeys (Miopithecus talapoin). Behaviour 49, 1-64.

Gautier JP (1998). Socioecological features of the suntailed guenon (abstract). XVIIth Congress of the International Primatological Society, University of Antananarivo, Madagascar, August 10–14, 1998

Gautier JP, Brugière D (2013). Allochrocebus solatus Sun-tailed monkey. In Mammals of Africa, vol. II - Primates (Butynski T, Kingdon J, Kalina J, editors). London: Bloomsbury Publishing. 300-302.

Gautier JP, Gautier-Hion A (1977). Communication in Old Word Monkeys. In: How Animals Communicate. (Sebeok TA, editor). Bloomington and London: Indiana University Press Chap. 35, pp. 890-964.

Gautier-Hion A, Colyn M, Gautier JP (1999). Histoire Naturelle des primates d'Afrique Centrale. ECOFAC (Ecosystèmes Forestiers d'Afrique Centrale). Libreville, Gabon. 162 p.

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Harari YN (2014). Sapiens. Une brève histoire de l’humanité. (Traduction française de Dauzat PE, 2015). Paris: Albin Michel. 501 p.

Harrison MJS (1988). A new species of guenon (genus Cercopithecus) from Gabon. J Zool (London) 215, 561-575

Isbell LA, Cheney D, Seyfarth R (2002). Why vervet monkeys (Cercopithecus aethiops) live in multimale groups. In: The Guenons. Diversity and Adaptation in African Monkeys (Glenn ME, Cords M, editors). New York: Springer. 173-187.

Kingdon JK, Happold D, Butynski T, Hoffmann M, Happold M, Kalina J (2013). Mammals of Africa. London: Bloomsbury Publishing. 556 p.

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Title Figure 1
Caption Spectrogrammes de cris chez Miopithecus talapoin ogoouensis.Spectrograms of Miopithecus talapoin ogoouensis calls.
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Title Tableau I
Caption Modalités d’expression de trois types de cris chez sept espèces en fonction de leur stratification, de la taille et de la structure des groupes sociaux, et de leurs possibilités de s’associer avec d’autres espèces.Modes of expression of the three categories of calls of seven species depending on their stratification, the size and, the structure of social groups, and their possibility to associate with the other species.
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Caption Spectrogramme du cri d’isolement d’un jeune singe à queue de soleil Cercopithecus solatus.Spectrogram of isolation call of a young sun-tailed monkey Cercopithecus solatus.
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References

Electronic reference

Jean‑Pierre Gautier, « Modulation de l’expression vocale des primates en fonction des contraintes socio-écologiques », Revue de primatologie [Online], 6 | 2015, document 52, Online since 20 December 2015, connection on 18 October 2017. URL : http://primatologie.revues.org/2291 ; DOI : 10.4000/primatologie.2291

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Jean‑Pierre Gautier

Adresse professionnelle : Université de Rennes 1, Station Biologique de Paimpont, 35380 Paimpont, France, et Institut Jean Nicod, ENS, 29 rue d’Ulm, 75000 Paris, France
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