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Dossier Madagascar – Special section on Madagascar

Le mythe du microcèbe primitif1

The myth of the primitive mouse lemur
Fabien Génin et Judith C Masters

Résumés

Les microcèbes (genre Microcebus, famille Cheirogaleidés) sont de très petits lémuriens nocturnes endémiques de Madagascar, souvent vus comme les plus archaïques de tous les primates. Dans cette contribution, nous critiquons cette vue, véritable mythe des origines, qui n’est supportée ni par le registre fossile ni par les phylogénies les plus récentes. Nous proposons l’alternative d’une réduction de taille corporelle ou nanisme, un phénomène particulièrement fréquent sur les îles et dans les régions géographiquement isolées et soumises à des sécheresses imprévisibles provoquées par le phénomène El Niño. Nous confirmons le modèle de progénèse de Gould, qui explique le nanisme par des conditions hypervariables entrainant une accélération de l’histoire de vie. Les Cheirogaleidés apparaissent comme des nains paedomorphes comparés à leur groupe frère les Lépilémuridés (Lepilemur). Ils ont probablement subi au moins 3 évènements indépendants de nanisme, qui ont conduit à des changements parallèles des proportions de la tête et des membres (allométrie). Le premier (nanisme) a conduit à une diminution de la taille du corps et des membres, sans changement significatif de la forme du crâne (à l’exception des dents) chez les plus grandes formes de Cheirogaleidés (Phaner, Mirza, et les grandes formes du genre Cheirogaleus). Le second (hyper-nanisme) a conduit à des changements parallèles de la forme du crâne chez les plus petites formes (Allocebus, Microcebus et les petites formes du genre Cheirogaleus), associés à des traits paedomorphiques typiques (grands yeux et petit museau pointu). Cette nouvelle hypothèse explique de nombreuses caractéristiques uniques de ce groupe de lémuriens, en particulier leurs histoires de vie rapides.

The myth of the primitive mouse lemur

Mouse lemurs (genus Microcebus, family Cheirogaleidae) are small, nocturnal lemurs endemic to Madagascar, often viewed as the most archaic primates. In this contribution, we criticise this almost mythical view, which is neither supported by the fossil record nor by the most recent phylogenies. We propose the alternative hypothesis of a reduction of body size, or dwarfism, a phenomenon known to occur frequently on islands, and in isolated regions subject to El Niño-related unpredictable droughts. We confirm Gould’s model of progenesis, which explains dwarfism by hypervariability leading to acceleration of life history. Cheirogaleids appear as paedomorphic dwarfs compared to their sister-taxon, the Lepilemuridae (Lepilemur). They probably experienced at least 3 independent events of dwarfing which lead to parallel changes in the proportions of the head and limbs (allometry). The first one (dwarfing) has led to a decrease in the size of body and limbs, without any significant change in cranial form (with the exception of teeth) in the largest forms Phaner, Mirza, and the largest forms of the genus Cheirogaleus). The second (hyper-dwarfing) has led to parallel changes in cranial form in the smallest taxa (Allocebus, Microcebus and the smaller forms of the genus Cheirogaleus), associated with typical paedomorphic traits (large eyes and small, pointed snout). This new interpretation explains many unique characteristics of this group of lemurs, in particular their rapid life histories.

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Historique

Soumis 30 juin 2011. Accepté 29 juillet 2011

Texte intégral

1 Introduction

  • 1  Nous remercions nos collaborateurs Maximilio DelPero, Adrian Lister, et Daniele Sylvestro, ainsi q (...)

1Dans cette contribution, nous nous appliquons à déconstruire un des mythes fondateurs de la primatologie, celui selon lequel un groupe de petits primates nocturnes, endémique de Madagascar, les Cheirogaleidés, et surtout les plus petits primates du monde, les microcèbes (genre Microcebus), ont conservé les caractéristiques des premiers primates : une très petite taille, un mode de vie nocturne, un régime alimentaire dominé par les insectes et les fruits, un système social quasi solitaire, un système d’appariement promiscuitaire, et la présence de jeunes nidicoles confinés dans des nids et transportés par la bouche (Cartmill, 1972, 1974, 1975, 1992 ; Charles-Dominique et Martin, 1970 ; Eberle et Kappeler, 2002 ; Gebo, 2004 ; Kappeler, 1998 ; Martin, 1972, 1990). Nous montrons que la plupart de ces caractéristiques ont évolué récemment dans l’histoire des Lémuriens. En effet, les Cheirogaleidés ont probablement réduit leur taille corporelle (nanisme), entraînant une série de changements associés (Masters et Génin, à paraître).

2Il y a 20 ans, un bon cours d’introduction à la primatologie pouvait s’ouvrir sur la belle histoire des microcèbes primitifs, traversant le canal du Mozambique pour coloniser Madagascar, et se refermer sur l’autre belle histoire de la savane d’Afrique de l’Est, où un grand singe se redresse et devient humain. La seconde histoire est à présent abandonnée, et le moment est sans doute venu de renoncer à la première. Ici, nous proposons une relecture des principaux arguments supportant le "mythe du Microcèbe primitif" et d’autres hypothèses qui lui sont subordonnées, ainsi que l’hypothèse alternative du nanisme, au niveau macro-évolutif (historique), et au niveau micro-évolutif (adaptatif).

2 Scénario des origines

2.1 Cheirogaleidés et Galagidés

3Au tout début du XIXème, Etienne Geoffroy Saint Hilaire décrit les premiers strepsirhiniens et les premiers Cheirogaleidés (Geoffroy, 1812). Le microcèbe, que Buffon avait appelé "Rat de Madagascar" et le cheirogale (Cheirogaleus), comme le bizarre aye-aye de Daubenton (Daubentonia) lui apparaissent comme d’excellentes illustrations de sa théorie des intermédiaires, parce qu’ils partagent des caractéristiques avec les autres primates, mais aussi avec d’autres ordres. Son fils, Isodore Geoffroy Saint Hilaire sépare les Cheirogaleidés des autres lémuriens, et les range avec les galagos, petits strepsirhiniens africains qui leur ressemblent beaucoup (Geoffroy, 1851). Cette position donne naissance à un mythe qui perdure jusqu’à aujourd’hui : celui selon lequel l’ancêtre des primates était semblable aux petits strepsirhiniens nocturnes actuels, et en particulier aux microcèbes.

4En 1970, Pierre Charles-Dominique et Robert D. Martin publient dans Nature une synthèse commune de deux études parallèles, portant respectivement sur les galagos d’Afrique, et les microcèbes de Madagascar (Charles-Dominique et Martin, 1970). Charles-Dominique est le pionnier de l’étude des strepsirhiniens nocturnes sur le terrain, et a étudié notamment la plus petite espèce de galago, Galagoides (Galago) demidoff (demidovii) (Charles-Dominique, 1971a, 1971b, 1972, 1977). Sa thèse de doctorat, traduite en anglais par Martin (Charles-Dominique, 1977) porte sur cinq espèces de Lorisoïdes du Gabon (Charles-Dominique, 1971). Martin (1972), pour sa part, a conduit une brève, mais pionnière étude des microcèbes sauvages, dans le sud-est de Madagascar (Microcebus murinus). Leurs conclusions se nourrissent de nombreuses discussions avec leurs collègues, et en particulier avec Jean-Jacques et Arlette Petter, qui ont fondé au laboratoire de Brunoy, le premier groupe de recherche français consacré à l’étude des lémuriens. Ces discussions se nourrissent aussi, comme on l’a vu, d’une longue tradition qui croit voir depuis longtemps dans les lémuriens les survivants miraculés des tout premiers primates.

2.2 Le scénario du radeau

5La ressemblance frappante que les chercheurs de Brunoy redécouvrent entre les Galagidés africains et les Cheirogaleidés de Madagascar, ainsi que l’étude, au laboratoire, de la physiologie remarquable du microcèbe gris (Microcebus murinus) (cf. Petter-Rousseau, 1962; Perret et Aujard, 2001; Génin et al., 2003) et du cheirogale Cheirogaleus medius (Hladik et al., 1980 ; Daussman et al., 2003), inspirent un scénario biogéographique qui aura un très grand succès jusqu’à aujourd’hui, mais dont il est difficile de retracer les origines exactes : les lémuriens dérivent tous d’un ancêtre commun, très semblable aux galagos et aux Cheirogaleidés, qui aurait traversé le détroit du Mozambique, en hibernation, sur un tronc flottant (Mittermeier et al. 2006 ; Kappeler, 2000). Stankiewicz et al. (2006), Mzilikazi et al. (2006) et Masters et al.(2007) critiquent ce scénario improbable en montrant, notamment, que les courants rendent cette traversée impossible, ou en tout cas moins probable qu’une traversée dans l’autre sens, pourtant rarement envisagée (Schwartz et Tattersall, 1985). Dans un article récent, paru dans Nature, Ali et Huber (2010) contredisent le modèle de Stankiewicz et al. (2006) et montrent, qu’un jeu complexe de courants, pourrait avoir résulté, pendant une période limitée au Paléogène, à un possible mais long voyage de l’Afrique à Madagascar. Etrangement, le titre de l’article suggère de façon implicite que tous les mammifères de Madagascar ont effectué cette incroyable traversée. En privé, Ali attribue cette conclusion à la revue Nature elle-même, qui aurait remplacé le titre original par un titre plus sensationnaliste (Ali, communication personnelle.).

6Pour comprendre l’importance de cette controverse, il faut savoir que l’opposition entre l’hypothèse de Simpson de colonisation transocéanique (Simpson, 1940) et l’hypothèse de vicariance est farouche, parce que l’une et l’autre sont représentées par des versions extrêmes (par exemple vicariance exclusive de la pan-géographie, Heads, 2009; colonisation trans-océanique des grenouilles et des poissons d’eau douce, Warren et al., 2009). Ceci est d’autant plus curieux qu’elles ne sont pas fondamentalement exclusives, et que dans le cas de Madagascar, elles sont toutes les deux supportées par de nombreux faits. La raison historique est que Simpson ne croyait pas à la dérive des continents (Simpson, 1940, 1951). On sait aujourd’hui que l’histoire tectonique de Madagascar est très complexe et ancienne, parce que l’île se trouvait jadis au beau milieu du Gondwana (Masters et al., 2006, 2007). Bien que de très nombreuses reliques gondwaniennes soient rencontrées à Madagascar (Schatz, 2001 ; Walker, 1972), la plupart des auteurs donnent presque systématiquement leur préférence aux hypothèses de colonisations (Ali et Huber, 2010 ; Martin, 1990 ; McCall, 1997 ; Warren et al., 2009). Comme la séparation de Madagascar d’avec l’Afrique s’est produite avant l’époque présumée de la diversification des mammifères, et que Madagascar est restée plus longtemps liée à l’Inde, certains auteurs ont envisagé des passages par une série d’îles entre l’Inde et Madagascar (Rage 1996 ; Warren et al., 2009), ou un grand continent disparu formé par Madagascar et l’Inde (McCall, 1997; Rage 1996). Ainsi, les strepsirhiniens pourraient être apparus en Asie, en Afrique, ou même sur ce continent disparu dont on ne sait pas grand-chose.

2.3 La mystérieuse histoire des primates

7L’idée du microcèbe, modèle du primate archaïque est reprise par Cartmill (1972, 1974, 1975, 1992), qui l’utilise pour construire son propre scénario de l’histoire des primates, lequel domine encore aujourd’hui au moins en Amérique du Nord. Le grand mérite de l’hypothèse de Cartmill, est qu’elle intégrait des caractères d’adaptation dans un scénario macro-évolutif : les caractères d’identification des primates, le pouce opposable et la vision binoculaire sont le résultat d’un régime alimentaire ancestral centré sur les insectes et d’un mode de vie arboricole.

8Le modèle du petit ancêtre nocturne et insectivore ne fait pas l’unanimité, et certains auteurs comme Martin changent d’avis sur le sujet (Charles-Dominique et Martin, 1970 ; Martin, 1972, 1990 ; Martin et al., 2007). Szalay (1972), Sussman (1991), Soligo (2006) et Martin et al. (2007) imaginent plutôt un ancêtre frugivore. Masters et al. (2007), Soligo (2006) et Martin  et al. (2007) reconstruisent des masses corporelles ancestrales moyennes, plus proches de 1-2 kg que de la masse corporelle des Cheirogaleidés. La circularité du raisonnement qui fonde cette hypothèse apparait clairement quand, à mesure que les microcèbes deviennent de mieux en mieux connus, les caractéristiques du primate ancestral changent, suivant un modèle choisi a priori comme modèle de primate archaïque. Ainsi, de solitaire, polygyne et insectivore (Crook et Gartlan, 1966; Cartmill, 1972; Kappeler et van Schaik, 2002; Gebo, 2004), l’ancêtre des primates est devenu proto-social (il vit dans un "réseau social dispersé"), promiscuitaire, et largement frugivore, tout comme les microcèbes (Atsalis, 2008; Dammhahn et Kappeler 2005; Eberle et Kappeler, 2004; Génin 2008; 2010 ; Müller et Soligo 2005; Radespiel 2000; Radespiel et al., 2011). De plus, la plupart des caractéristiques de l’ancêtre présumé (mode de vie nocturne, rapide histoire de vie, construction de nids ou utilisation de trous d’arbres, etc.) sont typiquement corrélées aux petites tailles corporelles.

3 L’histoire phylogénétique des Cheirogaleidés

3.1 Paléontologie

9Les données paléontologiques ne confirment pas l’origine ancienne des Cheirogaleidés. Les premiers fossiles comparables aux strepsirhines actuels n’apparaissent qu’à la fin de l’Eocene, mais ne se diversifient qu’à l’Oligocène, il y a moins de 30 MA. L’origine des primates est très mal connue, mais les premières créatures unanimement reconnues comme des vrais primates (euprimates), les adapiformes, se répandent à l’Eocène dans tout l’hémisphère nord, à partir d’au moins 55 MA. Leurs affinités avec les primates actuels sont très discutées (Covert et Williams, 1994; Schwartz et Tattersall, 1985). Un fait pourtant semble confirmer superficiellement l’hypothèse du petit ancêtre : les premiers adapiformes connus étaient en effet de petite taille, mais ne ressemblaient pas vraiment aux Cheirogaleidés. Cependant, Masters et al. (2007) ont montré que la distribution de fréquence du poids corporel reconstruit chez les adapiformes est centrée sur valeurs moyennes (1-2 kg), même chez les formes les plus anciennes, ce qui suggère que l’ancêtre n’était pas petit. En réalité, les adapiformes, comme les primates actuels, comportaient de grandes et de petites espèces, tout au long de leur évolution. Cependant, la distribution de fréquence de poids corporel des espèces de primates actuels est bimodale, avec des espèces petites (<1-2 kg) et des espèces plutôt grandes (>1-2 kg), ce qui indique une double tendance au gigantisme et au nanisme.

10Les adapiformes disparaissent avec la Grande Coupure, il y a environ 32 MA, une période d’extinction massive associée à un refroidissement global (Croft, 2001). De nombreuses forêts de l’hémisphère nord sont remplacées par des prairies, et les primates ne subsistent que dans des régions plus méridionales (Croft, 2001 ; Tavaré et al., 2002). Les fossiles de primates de l’Oligocène sont souvent rattachés aux groupes actuels, et certains, trouvés en Afrique du Nord et en Arabie (cf. Omanodon, Saharagalago, Anchomomys, Godinot, 2006) et au Pakistan (Bugtilemur, Marivaux et al., 2001) ont été comparés aux Cheirogaleidés, bien que tous, ne soient représentés que par des dents. Marivaux et al. (2001) comparent directement Bugtilemur et les Cheirogaleidés, et sont vivement critiqués pour leur étrange reconstruction phylogénétique qui intègre fossiles et espèces actuelles (Godinot, 2006). Cependant, cette phylogénie est imposée par la revue Science et ne figurait pas dans le manuscrit original (Marivaux, communication personnelle). Quoi qu'il en soit, ces découvertes indiquent une diversification très tardive des petits strepsirhiniens. De plus, la taille de ces fossiles est biaisée par le fait qu’ils sont, pour la plupart, des résidus de pelotes de chouettes et de hiboux, ou les restes de débris remplissant de petites fissures.

3.2 Néontologie

11Malheureusement, les plus anciens "fossiles" trouvés à Madagascar ne datent que de l’Holocène, et les espèces actuelles ou éteintes récemment sont les seuls indices dont nous disposons. Covert et Williams (1994) suggèrent que les strepsirhiniens actuels ont dérivé des adapiformes, avec lesquels ils partagent certains caractères post-crâniens : ils montrent, par exemple, que l’élongation du talon observée chez les adapiformes et les strepsirhines est un caractère apomorphe absent chez les anthropoïdes. Le caractère diagnostique des strepsirhiniens, le peigne dentaire, et son association anatomique avec l’organe voméro-nasal et le rhinarium sont absents chez les adapiformes.

Figure 1

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Phylogénies de strepsirhiniens montrant la position des Cheirogaleidés et des Lépilémuridés, basées sur des données moléculaires et morphologiques. (Purvis, 1995 : données "composites" non communiquées ; Yoder, 1996 : données composites incluant des caractères anatomiques (y compris non osseux) et des séquences complètes de cytochrome b (mitochondrial) ; Chatterjee et al., 2010 : ADN mitochondrial (7 gènes) et nucléaire (3 gènes) ; Masters et al., en préparation. : données composites (morphologiques et ADN mitochondrial))

Phylogenies of Strepsirhines showing the position of Cheirogaleidae and Cheirogaleidae, and based on molecular and morphometric data (Purvis, 1995; Yoder, 1996 ; Chatterjee et al., 2010 ; Masters et al., soumis)

12Les phylogénies moléculaires et certaines analyses statistiques du registre fossile suggèrent une origine bien plus ancienne des primates que les plus anciens vrais primates fossiles connus (75-90 MA) (Martin et Soligo, 2007 ; Tavaré et al., 2002). Les phylogénies moléculaires ou composites confirment que les strepsirhiniens forment un groupe-frère des haplorhiniens, mais pas un groupe ancestral (Chatterjee et al., 2009 ; Horvath et al., 2009 ; Martin et al., 2007 ; Yoder et al., 1996). Une seule, ancienne, phylogénie des lémuriens, celle de Purvis (1995), confère une position basale aux Cheirogaleidés au sein des lémuriens (Figure 1). Cette place est en fait attribuée presque unanimement au aye-aye (Daubentonia, Fig. 1) (Chatterjee et al., 2009; DelPero et al., 2006; Horvath et al., 2009; Pastorini et al., 2003; Yoder et al., 1996). En fait, aucune phylogénie n’accorde une position basale aux microcèbes au sein des Cheirogaleidés (Fig. 1)(Chatterjee et al., 2009; DelPero et al., 2006; Horvath et al., 2009; Pastorini et al., 2003; Yoder et al., 1996). De plus, et c’est la plus curieuse des propositions des phylogénéticiens, le groupe des lémuriens incluant Daubentonia et les Cheirogaleidés apparait monophylétique, ce qui indique que les Cheirogaleidés ne sont peut-être pas apparentés directement aux Galagidés (Yoder et al., 1996).

13Les données moléculaires et morphologiques convergent dans le sens d’une grande proximité entre les Cheirogaleidés et un autre groupe de lémuriens nocturnes, les Lépilémuridés, une famille mono-générique que nous proposons de supprimer (parce qu’une famille mono-générique est moins informative qu’un regroupement avec les Cheirogaleidés, et parce que certaines phylogénies ne séparent pas les deux groupes). En effet, la proximité de ces deux lignages est connue depuis fort longtemps (cf. Gray, 1870 ; Szalay, 1975), et est confirmée par toutes les plus récentes phylogénies (Chatterjee et al., 2009; Horvath et al., 2009). De nombreux indices indiquent que les Cheirogaleidés peuvent être vus comme des lépilémurs paedomorphes. En fait, la diversité taxinomique des Cheirogaleidés et des Lépilémuridés a récemment explosé, faisant de ce groupe le plus important des lémuriens (Mittermeier et al., 1997, 2010). Ce fait, même s’il est exagéré (Tattersall, 2007), indique une radiation active, et donc probablement récente.

3.3 Les strepsirhiniens sont-ils "primitifs" ?

14L’idée selon laquelle les lémuriens ressemblent à l’ancêtre des primates prend origine dans une croyance, encore répandue aujourd’hui selon laquelle la lignée humaine est une lignée "avancée". Même dans les études ne portant pas directement sur  leur histoire phylogénétique, les microcèbes sont souvent qualifiés de "primitifs", ou "basaux" (cf. Wimmer et al., 2002), "anciens" ("early primates" : cf. Scheumann et Zimmermann, 2008), dans la tradition des "primates inférieurs" (Petter-Rousseaux, 1962). Les strepsirhiniens forment le groupe frère des haplorhiniens et sont donc "aussi évolués" qu’eux. Les deux groupes se distinguent par des caractères tantôt plésiomorphes tantôt apomorphes. En fait, les termes "primitif" et "dérivé" prennent des sens différents suivant qu’ils sont envisagés sous un angle macro-évolutif ou un angle micro-évolutif. Un groupe dit "basal" est défini par une divergence ancienne, mais montre systématiquement des caractères apomorphes. C’est le cas, par exemple de Daubentonia qui apparait comme le plus "dérivé" des strepsirhiniens, mais aussi, avec Tarsius, le plus "dérivé" des primates (dans le sens ici de divergent, sans qu’il soit possible de déterminer si ces caractères sont plésiomorphes ou apomorphes, faute d’ "out-group" approprié). Ces observations, comme celles de nombreux autres "fossiles vivants" contredisent cette vision très répandue d’un animal "primitif mal-adapté” ou "peu spécialisé".

15Ainsi, les groupes anciens ne sont pas "moins évolués", ou "moins spécialisés" que les groupes récents. La notion de spécialisation est aussi très relative, parce qu’un caractère généraliste ou opportuniste peut être interprété comme adaptatif, et par conséquent spécialisé; et parce qu’une condition "dérivée" (apomorphe) est définie relativement à une condition "ancestrale" (plésiomorphe), souvent plus répandue, mais en aucun cas inférieure. Cette vieille idée de l’évolution "complexifiante" est aussi illustrée par le principe de récapitulation développé par Haeckel au XIXème siècle. Haeckel pensait que l’évolution procède toujours par ajouts, ou développement prolongé, un phénomène appelé hypermorphose, ainsi que par la condensation des stades de développement antérieurs et ancestraux (Arthur, 2004 ; Gould, 1977). Gould (1977) a montré que ce phénomène semble en effet se produire, mais est loin d’être le seul mécanisme évolutif. Par exemple, le processus peut s’inverser résultant en un développement tronqué (progénèse), lequel conduit souvent à une perte des caractères les plus spécialisés, parce que ceux-ci se développent souvent tardivement (loi de von Baer). Nous montrons par la suite que c’est probablement un tel phénomène qui s’est produit chez l’ancêtre des microcèbes. Pour cela, nous avons utilisé le modèle de nanisme par progénèse proposé par Gould (1977). Nos conclusions se fondent sur une étude morphométrique des Cheirogaleidés et de leur groupe-frère les Lépilémuridés (Masters et Génin, à paraître).

4 Hyper-variabilité et insularité : pourquoi les microcèbes sont nains

4.1 Nanisme et adaptation

16Peut-être du fait de la persistance du mythe du microcèbe primitif, qui confirme la célèbre loi de Cope d’un accroissement de taille corporelle des mammifères (Alroy, 1998), la plupart des cas de nanisme chez les primates sont longtemps passés inaperçus. Les tarsiers, bien qu’anciens, ont une répartition largement insulaire, qui suggère un cas de nanisme insulaire, un phénomène très étudié dans d’autres groupes, et associé à un syndrome appelé règle des îles (nanisme, gigantisme, diminution de la taille relative du cerveau, Lomolino, 1985; Whittaker et Fernández-Palacios, 2007). Cependant, la règle des îles n’a été appliquée aux primates que très récemment, avec la découverte de l’homme de Flores Homo floresiensis, un parent nain d’Homo erectus (Bromham et Cardillo, 2007; Brown et al., 2003).

17Toutefois, les études phylogénétiques suggèrent plusieurs autres cas de nanisme, et presque toujours dans des régions insulaires (Madagascar, Indonésie), ou quasi-insulaires (péninsule du Siam) ou au passé insulaire (Amérique du Sud, Inde). On trouve encore des petits primates dans les régions tropicales sèches, à forêt fragmentée, et qui ont subi des épisodes d’aridification dans le passé (Afrique et Madagascar, Asie du Sud-est et Amérique du Sud). De plus, les centres de diversité des primates nains sont systématiquement trouvés dans des régions tropicales hypervariables, qui subissent des épisodes imprévisibles de sécheresse causés par le phénomène El Niño (Génin et al., 2010). Ainsi, les Callithrichidés, longtemps considérés comme archaïques, ont probablement réduit leur taille corporelle (Ford, 1980; Groves, 1989; Martin, 1990). Nous avons aussi montré que c’était aussi le cas des Cheirogaleidés, chez qui nous avons identifié au moins quatre épisodes indépendants de nanisme. Une caractéristique typique des nains insulaires trouvée chez les Cherogalidés, et particulièrement prononcée chez les plus petites formes comme Microcebus est une réduction de la taille du cerveau (Masters et Génin, à paraître).

18Selon Gould (1977), le nanisme peut être vu comme un produit secondaire de l’accélération de l’histoire de vie, directement sélectionnée dans des conditions hypervariables (saisonnalité marquée et grande variabilité interannuelle) (Dewar et Richard, 2007). Cette hypothèse, qui s’applique aussi au cas des Callithrichidés (Groves, 1989), est confirmée chez les Cheirogaleidés par la très courte durée de la période de gestation observée chez tous les Cheirogaleidés, mais en particulier chez les plus petites formes. La progénèse (développement interrompu plus tôt que chez l’ancêtre) a été relativement bien étudiée, et est généralement avérée par une association de l’allométrie statique des lignées progénétiques (variation de forme associée à la variation de la taille adulte) et de l’allométrie ontogénétique (variation de forme associée à la croissance). Ce type de transformations évolutives liées à des changements de la vitesse relative de croissance des différentes parties du corps est appelé hétérochronie.

4.2 Nanisme et progénèse

19L’homoplasie complique considérablement les reconstructions phylogénétiques, et illustre le principe d’adaptation. Cependant, la convergence adaptative n’est pas la seule origine de l’homoplasie. Gould (1977) distingue deux types de convergences : les vraies convergences écologiques, et l’évolution parallèle, qui elle, révèle ce qu’il appelle des contraintes ontogénétiques, qu’Arthur (2004), quant à lui, préfère appeler biais développementaux. Le livre de Gould Ontogeny and phylogeny (1977) a relancé l’intérêt porté aux biais comportementaux, et provoqué la résurgence d’une discipline souvent appelée aujourd’hui "évo-dévo" (McKinney et McNamara, 1990; Raff, 1996; Arthur, 2004). Arthur (2004) distingue quatre grands types de biais développementaux, suivant qu’ils affectent le déroulement temporel (hétérochronie), les zones affectées (hétérotopie), les quantités produites (hétérométrie) et les types de production (hétérotypie). Toujours d’après Arthur (2004) mais aussi Raff (1996), l’importance de l’hétérochronie pourrait avoir été exagérée. Raff (1996) donne l’exemple de la néoténie (ontogénie ralentie) chez les amphibiens urodèles et montre que l’hétérochronie, au moins dans ce cas, est davantage le résultat qu’un processus qualitatif qu’un changement temporel, parce qu’elle résulte de l’inhibition de la métamorphose, normalement contrôlée par les hormones thyroïdiennes. Cependant, les hétérochronies restent les plus étudiés des biais développementaux et ont l’avantage de ne pas affecter l’intégration des différentes étapes du développement, un préalable nécessaire des biais développementaux.

20De très nombreuses observations suggèrent que les Cheirogaleidés sont des nains paedomorphes, c’est-à-dire qu’ils ressemblent aux formes juvéniles de leurs ancêtres. Au moins trois épisodes indépendants de nanisme ont dû se produire chez les Cheirogaleidés, dans trois lignées différentes, produisant des formes rendues très semblables par une combinaison de convergence écologique (effet de l’hyper-variabilité) et d’évolution parallèle (hétérochronie). Les plus grands Cheirogaleidés, Phaner, Mirza et les grandes formes de Cheirogaleus sont caractérisées par des formes de crânes extrêmement similaires à celle de Lepilemur (à l’exception des dents, du fait de régimes alimentaires très différents), mais des corps et surtout des membres beaucoup plus petits (Figure 2). Ceci est très bien expliqué par le fait que la tête se développe plus rapidement que le corps et les membres, conduisant à une paedomorphose. En effet, Lepilemur qui est un sauteur vertical à l’état adulte est quadrupède à l’état jeune. De plus, les petits Cheirogaleidés, Allocebus, Microcebus, et les petites formes du genre Cheirogaleus ont développé des formes crâniennes superficiellement très semblables entre elles, qui ressemblent aux formes juvéniles de Lepilemur et des grandes formes de Cheirogaleidés, avec des traits paedomorphiques typiques (grands yeux, petit museau pointu). Par contre, ils sont très peu différents dans leurs proportions du corps et des membres des formes les plus grandes (Figure 2).

Figure. 2

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Nanisme et hyper-nanisme chez les Cheirogaleidés montrant les caractères paedomorphiques des formes naines (rétrécissement des membres) et hyper-naines (yeux proportionnellement énormes et petit museau pointu) relativement aux lépilémuridés : (a) Lepilemur, (b) Cheirogaleus major (c) Cheirogaleus medius. L’échelle est respectée. Illustration d’après photographies (Mittermeier et al., 2010) : F. G.

Dwarfing of cheirogaleids showing paedomorphic characters of dwarfed forms (shortening of limbs) and hyper-dwarfed forms (proportionally enormous eyes and small pointed snout) relative to Lepilemurids: (a) Lepilemur, (b) Cheirogaleus major (c) Cheirogaleus medius. The scale is respected. Drawings by F. G. from photographs  (Mittermeier et al., 2010)

21La paedomorphose des Cheirogaleidés leur donne une apparence "primitive" et "peu spécialisée" expliquée par la loi de von Baer (l’inverse de la récapitulation Haeckelienne) : les caractères spécialisés sont souvent les derniers à apparaitre au cours de l’ontogénèse et les premiers à disparaitre par progénèse. De plus, l’hypothèse de la progénèse explique de nombreuses autres caractéristiques, apparemment plésiomorphes des Cheirogaleidés.

4.3 Physiologie

22L’hypothermie des Cheirogaleidés, unique chez les primates, les fait ressembler à de nombreux autres petits mammifères. En effet, l’hypothermie, qui mime l’ectothermie, a longtemps été interprétée comme une forme d’endothermie "primitive" ou même "imparfaite" (Kayser, 1961). La découverte d’un mécanisme de réchauffement actif, la thermogénèse sans frisson, qui utilise un tissu particulier, la graisse brune, laquelle contient une protéine appelée UCP (Uncoupling Protein) absente chez les marsupiaux, suggère que l’hypothermie des petits euthériens (au moins insectivores, carnivores, rongeurs, chauves-souris et primates) a évolué de nombreuses fois en convergence dans les régions froides ou arides, ce qui suggère qu’elle est hautement adaptative. Les microcèbes utilisent la thermogenèse sans frisson, et leur graisse brune a une répartition originale qui confirme une évolution parallèle (Génin et al., 2003). La graisse brune est présente et fonctionnelle chez de nombreux primates nouveaux nés, y compris chez Homo sapiens, ce qui suggère un autre caractère paedomorphique des Cheirogaleidés, mais aussi de Callithrichidés (Rothwell et Stock, 1985).

23La curieuse physiologie de Microcebus murinus a été bien étudiée en captivité et en nature (cf. Petter-Rousseau, 1962; Schmid, 2000 ; Perret et Aujard, 2001; Génin et al., 2003). Chez cette espèce, les mâles possèdent certaines caractéristiques de reproducteurs de jours courts (pas de développement testiculaire sans phase de jours courts et photo-réfractorité aux jours courts). Pourtant, les microcèbes sont, avec les autres petites formes de Cheirogaleidés, les seuls lémuriens à se reproduire seulement en été (reproduction de jours longs)(Perret et Aujard, 2001). Ces observations vont dans le sens d’une reproduction de jours courts ancestrale. En effet, Lepilemur a au contraire une très longue gestation pour sa taille, et s’accouple en hiver, comme les grandes espèces de lémuriens. Les microcèbes ont aussi la capacité unique chez les primates de pouvoir se reproduire plusieurs fois par an, et à produire des portées de 3 ou 4 jeunes (dont un ou deux survivent généralement).

4.4 Régime alimentaire et locomotion

24Les hypothèses adaptatives qui expliquent l’évolution des primates ont souvent été testées sur des modèles de primates actuels comme les microcèbes (Gebo, 2004). Il n’est pas toujours facile de se faire une idée claire du statut présumé du modèle, qui peut aussi être interprété comme un modèle analogue, résultat d’une convergence écologique. En effet, les chercheurs qui s’intéressent à l’évolution de la locomotion et du régime alimentaire des primates ont utilisé d’autres modèles analogues, comme les écureuils et les marsupiaux arboricoles (comme modèles de petits mammifères arboricoles) (cf. Martin, 1990). Cependant ces choix posent des problèmes. En particulier, les reconstructions des paléo-habitats des primates fossiles indiquent de grandes différences avec les habitats des primates actuels. L’hypothèse de Sussman (1991) tient compte de l’évolution des interactions entre primates et les plantes qu’ils consomment. En particulier, cet auteur propose que l’évolution des primates actuels est le résultat d’une longue co-évolution "diffuse" avec les angiospermes qui produisent des fruits dont les graines sont dispersées par les primates. S’il est vrai que les angiospermes apparaissent dès le Crétacé, et que certains arbres anciens portaient de gros fruits, la quantité de pulpe, la taille des fleurs et des graines, et leurs compositions chimiques ne se rapprochent de la majorité des espèces actuelles qu’au Miocène (Sussman, 1991). Les premiers primates, comme les primates actuels, avaient certainement une grande variété de régimes alimentaires, mais les espèces anciennes utilisaient sûrement des ressources qui n’ont pas d’équivalent aujourd’hui.

25Encore une fois, la première partie de l’histoire, celle de Cartmill ne se fonde sur aucune vraie observation mais sur une analogie très discutable. Les microcèbes ne sont pas seulement insectivores, mais aussi largement frugivores. Ils sont, comme tous les lémuriens actuels, extrêmement bien adaptés aux climats qui règnent aujourd’hui à Madagascar. Ils sont par exemple associés à de nombreuses plantes dont ils dispersent les graines, et qui ont souvent, comme eux, des répartitions géographiques limitées (Atsalis, 2008). De plus, les Cheirogaleidés en général ont des modes de locomotion et des régimes alimentaires qui apparaissent comme une variation sur un thème : tous consomment des proportions variées de petites proies, de fruits et d’exudats. De plus, leurs proches parents les lépilémurs ont un régime alimentaire folivore qui indique un changement radical de régime chez l’ancêtre des Cheirogaleidés. Phaner, le Cheirogaleidé le plus proche de Lepilemur, a un régime centré sur les gommes et les insectes, ce qui indique une intéressante transition qui rappelle l’hypothèse de Nash (1986) qui voyait dans la gommivorie une pré-adaptation à la folivorie (parce que ces deux régimes nécessitent la présence d’une flore intestinale pour la digestion de complexes glucidiques du type cellulose). Ici, nous inversons cette logique pour proposer une évolution vers la gommivorie facilitée chez un ancêtre folivore. Dans une contribution antérieure (Génin et al., 2010), nous avons observé que la gommivorie est systématiquement observée chez les strepsirhiniens et les marsupiaux arboricoles habitants des régions insulaires, ou quasi-insulaires, et dans les régions sensibles aux sécheresses provoquées par le phénomène El Niño. Ainsi, les Cheirogaleidés, comme les galagos, les loris lents,  et les Callithrichidés, ainsi que de nombreux marsupiaux, ont probablement évolué en convergence de petites tailles corporelles associées à des régimes gommivores, pendant des périodes d’insularité et des périodes sèches en Amérique du Sud, Afrique du Sud-Est, à Madagascar, en Asie du Sud-Est et en Inde, et en Australie et Nouvelle Guinée pour les marsupiaux (Génin et al., 2010). Pour ce qui concerne les Cheirogaleidés, il est impossible de savoir quand cela a pu se produire en l’absence de fossiles. Une grande inconnue est l’âge du plateau central de Madagascar, qui détermine les climats contrastés qui dominent aujourd’hui.

4.5 Les primates ancestraux étaient-ils nocturnes ?

26Les adapiformes comportaient certainement des espèces diurnes. Le seul argument supportant un mode de vie nocturne des premiers primates est que la plupart des mammifères anciens semblent avoir été nocturnes. De même, l’ancêtre des strepsirhiniens pourrait également avoir été nocturne, dans la mesure où la plupart des formes actuelles le sont : les seules formes diurnes sont trouvées à Madagascar.

27La présence d’espèces nocturnes et d’espèces diurnes chez les lémuriens, ainsi que d’intermédiaires appelés cathéméraux suggère donc un ancêtre nocturne des lémuriens. Cependant, les études portant sur le tapetum lucidum (une structure réfléchissante située derrière la rétine de beaucoup d’animaux nocturnes), et les gènes codant pour les pigments rétiniens des lémuriens ont livré des résultats surprenants et contradictoires. Les vrais lémurs (Eulemur spp.) sont fréquemment cathéméraux (à la fois diurnes et nocturnes) mais n’ont pas de tapetum lucidum alors que de nombreuses espèces strictement diurnes en ont (Indridae diurnes, Lemur catta). Les Cheirogales (Cheirogaleus medius), qui sont nocturnes possèdent les trois allèles nécessaires pour une vision des couleurs (trichromatique), bien qu’ils soient généralement dichromates, comme la plupart des nocturnes, un fait qui suggère une origine récente de la nocturnalité dans ce groupe (Tan et Li, 1999). Cependant, l’étude comparative des séquences du gène codant pour ce pigment indique un ancêtre diurne ou cathéméral, et une évolution convergente du mode de vie nocturne dans au moins 7 lignées différentes de primates (Tan et al., 2005). Par exemple, l’étude des extraordinaires yeux des tarsiers, qui sont dépourvus de tapetum, a révélé que ceux-ci possédaient une vision nocturne des couleurs, peut-être associée à leur régime alimentaire insectivore (Tan et al., 2005).

5 Conclusion

28Loin de ressembler au "stock ancestral" des primates, les Cheirogaleidés apparaissent avoir évolué récemment. Nous proposons que la plupart de leurs caractéristiques dérivent d’une diminution de la taille corporelle, associée à une paedomorphose. Cette hypothèse est en accord avec le modèle de nanisme par progénèse de Gould (1977). En particulier, les microcèbes, les plus petits primates du monde, sont caractérisés par une très courte gestation, relativement à leur taille corporelle, associée à des caractéristiques paedomorphiques typiques (grosse tête, grands yeux, petit corps, et pattes relativement courtes). Ces caractéristiques qui les rendent particulièrement bien adaptés aux conditions hypervariables qui règnent aujourd’hui à Madagascar (forte saisonnalité et grande variabilité interannuelle, Dewar et Richard, 2007) ont dû évoluer pendant des périodes froides et sèches, et sont donc probablement plus récentes que 30 MA.

29Certains auteurs font explicitement référence au Microcèbe vu non pas comme primate archaïque mais comme un analogue fonctionnel, résultat d’une convergence écologique (Gebo, 2004). Nous n’avons plus aucune raison de penser que les microcèbes ressemblent à l’ancêtre des primates, ni même que cet ancêtre, décrit dans "The ancestor tale" de Dawkins (2004), ait été petit, insectivore ou nocturne. De même, l’ancêtre des lémuriens ne ressemblait probablement pas aux microcèbes.

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Notes

1  Nous remercions nos collaborateurs Maximilio DelPero, Adrian Lister, et Daniele Sylvestro, ainsi que ceux qui nous ont permis de collecter nos données morphométriques : Christiane Denys (Muséum National d’Histoire Naturelle), Paula Jenkins (Natural History Museum). Cette étude a été financée par la Royal Society (2053615) et le National Research Foundation d’Afrique du Sud. Finalement, nous remercions vivement Sébastien Couette et Dominique Gommery, pour leurs corrections du manuscrit initial.

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Pour citer cet article

Référence électronique

Fabien Génin et Judith C Masters, « Le mythe du microcèbe primitif », Revue de primatologie [En ligne], 3 |  2011, document 5, mis en ligne le 17 mai 2011, Consulté le 26 novembre 2014. URL : http://primatologie.revues.org/699 ; DOI : 10.4000/primatologie.699

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Auteurs

Fabien Génin

Department of Zoology and Entomology, University of Fort Hare, Private Bag X1314, Alice 5700, South Africa
Auteur pour la correspondance : FGenin@ufh.ac.za P.O. Box 12, Hogsback 5721, South Africa. Tel +27 (0) 40 602-2337.

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